Jack Miller wurde am 18. Januar 1995 in Townsville (Australien) geboren. Er begann in seiner australischen Heimat zunächst mit Dirttrack-Rennen, bevor er 2009 seine ersten Straßenrennen bestritt. Seinen ersten großen Erfolg feierte Miller in der Deutschen Motorrad-Meisterschaft, als er sich 2011 den Titel in der IDM 125 holte. Mit dem Racing Team Germany erfolgte der Aufstieg in die 125ccm-Weltmeisterschaft, die Miller 2012 auf dem 23. Gesamtrang beendete und 2013 mit dem Caretta Technology Racing Team Germany den siebten Platz der damals erstmals ausgetragenen Moto3-Weltmeisterschaft belegte. 2014 wurde Miller von Red Bull KTM Ajo unter Vertag genommen und musste sich im Titelkampf lediglich Alex Marquez geschlagen geben. Als Vizeweltmeister wagte Miller den großen Schritt von der Moto3-WM direkt in die MotoGP-Weltmeisterschaft, wo er bei LCR Honda anheuerte und 19. des MotoGP-Gesamtklassements wurde. 2016 wechselte Miller zum Team Estrella Galicia 0,0 Marc VDS. Obwohl die Saison mit einem Beinbruch begann und anschließend durch weitere Verletzungen beeinträchtigt wurde, holte er beim Grand Prix der Niederlande auf dem TT Circuit in Assen seinen ersten Sieg in der Königsklasse. In der Gesamtwertung musste sich Miller aufgrund der langen Verletzungspausen allerdings mit dem 18. Platz abfinden. 2017 trat Miller erneut für das Team Estrella Galicia 0,0 Marc VDS an und holte sich den elften Gesamtrang, bevor er 2018 zu Pramac Racing Team zurückkehrte und dort von nun an eine Ducati statt einer Honda pilotierte und den 13. Platz der MotoGP-WM belegte. Ein Jahr später verbesserte sich Miller auf den achten Rang der Weltmeisterschaft und 2020 landete er auf dem siebten Platz in der Gesamtwertung. Obwohl der erste Sieg in Ducati-Farben immer noch auf sich warten ließ, stieg der Australier 2021 ins Ducati Lenovo-Werksteam auf. Miller gewann die Grand Prix in Jerez und in LeMans, dazu eroberte er sich drei weitere Podiumsplatzierungen, was ihm am Ende des Jahres 181 Punkte und den vierten Platz hinter Fabio Quartararo (Yamaha/278), Francesco Bagnaia (Ducati/252) und Joan Mir (Suzuki/208) einbrachte. In seiner achten MotoGP-Saison trat Jack Miller 2022 erneut für das Ducati Lenovo-Werksteam an. Beim vierten WM-Lauf in Austin/Texas gelang dem Australier mit Platz 3 sein erster Podestplatz der Saison. Für "Thriller Miller" folgten fünf weitere Podiumsplatzierungen, sodass er im letzten Saisondrittel immer noch Chancen auf die Weltmeister-Krone hatte. Sein Sieg in Motegi brachte ihm seinen vierten MotoGP-Triumph ein, jedoch verzeichnete der Australier auch vier Rennstürze. Während Stallkamerad Bagnaia mit 265 WM-Zählen seinen ersten MotoGP-Weltmeistertitel feierte, beendete Miller die Saison mit 189 Punkten auf Rang 5 des Gesamt-Tableaus. Nach zwei Jahren im Ducati-Werksteam wechselte "JackAss" 2023 zum Red Bull KTM Factory Racing Team und wurde dort Teamkollege von Brad Binder. In seiner ersten Saison auf der RC16 konnte er einen Podestplatz erzielen. Das Jahr beendete Miller auf Gesamtrang 11. Er stand deutlich im Schatten seines Teamkollegen Binder, der Südafrikaner wurde starker WM-Vierter. Die Saison 2024 verlief für Miller noch enttäuschender. Er hatte viele Ausfälle zu verzeichnen und erzielte keinen Podestplatz. Bereits zur Mitte der Saison war klar, dass er seinen Sitz im KTM-Werksteam 2025 an Pedro Acosta abgegeben muss und sein Vertrag nicht verlängert wird. Die Saison beendete Miller auf Gesamtrang 14. Im allerletzten Moment kam Miller für 2025 im neuen Pramac-Yamaha-Team unter. Dort ist er der Teamkollege von Miguel Oliveira.